Crowley est un démon qui apparaît dans l'épisode 10 de la saison 5. Il est celui qui détient le Colt, mais à la grande surprise de Dean et Sam, il se révèlera être un allié précieux.
En effet, il les aidera à tenter de tuer Lucifer, car il pense qu'une fois que Lucifer se sera débarasser des humains, il éliminera les démons.
Un peu excentrique, et impulsif, il n'hésitera pas à mettre sa vie en danger afin d'aider les boys dans la destruction de Lucifer, mais surtout pour son propre intérêt. En effet, une fois que sa rébellion sera connue, il deviendra le démon le plus recherché de l'Enfer.
Lorsqu'il se trouvera que le Colt n'a eu aucun effet sur Lucifer, Crowley aidera les boys à trouver les deux anneaux qui leur manquent pour ouvrir la cage du Diable. Et pour s'assurer que Dean et Sam ne le tuent pas, il "empruntera" l'âme de Bobby en pactisant avec lui. Mais en échange, il lui fera retrouver l'usage de ses jambes
Dans la saison 6, Crowley s'est promu Roi de l'Enfer, après que Lucifer ait été remis dans sa cage. Après une ruse organisée par Bobby, il se verra obligé de lui rendre son âme, bien qu'il n'en n'avait pas l'intention. Plus tard, on découvre qu'il est mêlé à d'autres affaires plus conséquentes. En effet, il a recruté Samuel Campbell, le grand-père de Sam et Dean, afin que celui-ci lui ramène des créatures et en particulier leurs alphas, afin de procéder à des interrogatoires. Le but étant de trouver le Purgatoire. Dean et Sam se verront obligés de travailler pour lui, lorsqu'il prétendra pouvoir sortir l'âme de Sam de la cage de Lucifer. Il s'avèrera qu'il bluffait, et Castiel le tuera en brûlant ses os. Mais là encore, il s'agissait d'un bluff. En effet, Crowley réapparaît, et on apprend alors qu'il était allié à Castiel pour trouver les portes du Purgatoire, afin de s'approprier les âmes que cet endroit nauséabond renferme. Lorsque Castiel finira par rompre leur pacte, Crowley s'alliera à Raphaël. Mais cette alliance ne durera pas longtemps, car Castiel le devancera et prendra possession des âmes avant lui. Castiel s'étant proclamé Dieu, Crowley s'enfuiera à la fin de la sais